本作讲述了各位假面骑士参与游戏，在竞争与合作中不断进步，最终取得胜利的故事。主人公是神秘的青年——浮世英寿,而另一位角色樱井景和则是一个热心善良，为人正直的好青年。这一天，樱井景和前去参加面试，他表达了自己当志愿者的意向，并说出了自己这几年做过的诸如捡垃圾、支援灾区、捐款还有献血等各种事情，然而面试还是失败了。网络红人鞍马祢音直播表示自己要过普通人的生活，但她和景和却突然被卷入一场意外，遭到攻击。幸好被豪德寺、吾妻道长、与英寿救下，祢音与景和从他们的口中了解到世界即将毁灭，而众人都身处一场大型游戏之中。这一冲击性的事实让祢音与景和震惊不已，还未来得及消化，新一轮战斗又开始了，浮世英寿变身为假面骑士极狐，开始对抗敌方势力。

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"灭亡迅雷站的成员——亡正式登场了！本作揭晓了诸多谜团，亡的神秘身份，千骑系统的诞生过程，不破谏大脑中的芯片从何而来……为了打造千骑系统，天津垓指使亡去给灭亡迅雷站送密钥，与灭的接触以及天津垓对待属下的恶劣态度，让亡动摇不已。千骑诞生后，功不可破的亡却并没有得到好下场……"

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在桐生战兔创造的新世界中，只有接受过人体实验的人恢复了旧世界的记忆。而某位恢复了记忆的科学家成立了覆灭组织，并突袭了政府官邸，他企图利用骑士系统来统治新世界。另外，覆灭组织利用一股不可思议的力量让冰室幻德、桐生战兔、万丈龙我失去了变身能力，并为了夺得白色金属板，而绑架了美空。现在唯一的希望就在还能变身的一海身上了。一海将燃烧心火、救回美空，最后的狂欢就此开始！